11月30日,Molecular Plant杂志在线发表了中科院微生物所郭惠珊课题组与中科院上海植物逆境中心(中科院分子植物科学卓越创新中心)段成国课题组合作完成的题为“A Brassica miRNA Regulates Plant Growth and Immunity Through Distinct Modes of Action”的研究论文,报道了在油菜中发现的一种22 nt的miRNA通过不同的机制动态调节油菜抗性与发育。
/molecular-plant/fulltext/S1674-2052(19)30394-6
植物在面临病虫害等逆境胁迫时,往往会以抑制正常生长为代价,消耗更多的代谢资源用于防御系统的激活以抵抗病原的侵染,该现象被称为“生长与防御的权衡(tradeoff)”[1, 2]。因此,在作物育种中,如何协调生长与抗逆的平衡成为一个主要的挑战。
在植物的免疫机制中,免疫受体R蛋白识别病原效应蛋白诱发的免疫反应与小分子RNA介导的RNA沉默(包括抗病毒RNA沉默以及跨界RNAi介导的抗真菌机制)是两种重要的防御途径[3, 4]。
如果在没有病原侵染时,R蛋白持续高表达会诱发自体免疫(auto immunity)的发生而导致植物发育受到严重抑制。因此,植物体内存在一种控制R基因表达的反向调节机制[5]。其中,miRNA介导的RNA沉默能够在转录后水平控制R基因的表达水平,在植物自体免疫调节中发挥重要作用[6-11]。miRNA对植物的生长发育的调控也非常重要[12,13]。那么,植物中是否存在miRNA即调节生长发育又调控免疫抗性呢?如果还能应答病原的侵染,其分子机理的研究对作物育种的“生长与防御的权衡”将具有非常重要的指导意义和应用价值。
油菜属于十字花科芸薹属,在中国古代被成为“芸薹”,是一种适应性强、用途广、经济价值高、栽培历史悠久的油料作物,在世界油料作物生产中产量仅次于大豆居第二位。清朝乾隆皇帝在《菜花》中写到:“黄萼裳裳绿叶稠,千村欣卜榨新油,爱他生计资民用,不是闲花野草流。”油菜也是我国重要的油料作物和经济作物,而在农业生产上,病毒是严重危害油菜生产的重要病原,如芜菁花叶病毒(TuMV)
该研究发现油菜特有的一个22 nt的miRNA—miR1885,可靶向TIR-NBS-LRR类型的R基因BraTNL1,提高BraTNL1的表达水平增强油菜对TuMV的抗性。结果提示,在非侵染条件下,miR1885介导BraTNL1的剪切,以维持本底水平的免疫活性。
另外,miR1885靶向一个仅有TIR结构域的BraTIR1基因,miR1885介导BraTIR1的剪切并产生串联排列的次级siRNA (phasiRNAs),其中一个phasiRNA—phasiR130-4,能够靶向沉默与开花和光合作用相关的基因BraCP24,表明BraTIR1是作为一种TAS(Trans-Acting Silencing)基因参与油菜开花调控即下调BraCP24促进油菜的花期转变。
有意思的是,研究人员发现miR1885的积累随不同发育期而动态变化,在幼苗期维持低水平,花期达到峰值,在开花后又迅速降至很低水平,这反映了植物在未侵染情况下的幼苗期通过miR1885/BraTNL1模块维持本底水平的免疫活性,同时通过miR1885/BraTIR1(phasiR130-4)/BraCP24模块抑制植物的过早开花,促进营养生长。
研究人员还发现,TuMV侵染诱导miR1885,通过phasiR130-4介导BraCP24的降解促进开花;精妙的是,油菜通过提高BraTNL1的表达应答TuMV的侵染,以补偿miR1885对其介导的沉默抑制作用,使植物处于活跃的免疫状态。与之相一致,过表达miR1885导致花期提前,果荚变小;下调miR1885的油菜则表现出晚花和果荚变大等发育表型。
该研究首次揭示了植物miRNA通过不同机制同时靶向免疫受体R基因以及与发育相关的基因,动态调节植物免疫与发育,并响应病原的侵染。反映了植物在面对正常生长、免疫机制与病原侵染三者之间的互作时采取的一种整合应对策略。
中国科学院上海植物逆境生物学研究中心的段成国研究员和中国科学院微生物研究所的郭惠珊研究员为该论文的通讯作者,中科院微生物所博士研究生崔辰,汪晶晶和副研究员赵建华为该论文的共同第一作者。该研究得到了中科院先导B项目和国家自然科学基金项目等经费的资助。
参考文献:
1. Y. Deng et al., Epigenetic regulation of antagonistic receptors confers rice blast resistance with yield balance. Science 355, 962 (Mar 3, ).
2. G. H. Greene, X. Dong, To grow and to defend. Science 361, 976 (Sep 7, ).
3. C. Zhu, T. Liu, Y. N. Chang, C. G. Duan, Small RNA Functions as a Trafficking Effector in Plant Immunity. International journal of molecular sciences 20, (Jun 9, ).
4. T. Zhang et al., Cotton plants export microRNAs to inhibit virulence gene expression in a fungal pathogen. Nature plants 2, 16153 (Sep 26, ).
5. T. L. Stokes, B. N. Kunkel, E. J. Richards, Epigenetic variation in Arabidopsis disease resistance. Genes & development 16, 171 (Jan 15, 2002).
6. Y. Deng et al., A role for small RNA in regulating innate immunity during plant growth. PLoS pathogens 14, e1006756 (Jan, ).
7. J. Zhai et al., MicroRNAs as master regulators of the plant NB-LRR defense gene family via the production of phased, trans-acting siRNAs. Genes & development 25, 2540 (Dec 1, ).
8. F. Li et al., MicroRNA regulation of plant innate immune receptors. Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 109, 1790 (Jan 31, ).
9. M. Boccara et al., The Arabidopsis miR472-RDR6 silencing pathway modulates PAMP- and effector-triggered immunity through the post-transcriptional control of disease resistance genes. PLoS pathogens 10, e1003883 (Jan, ).
10. V. M. Gonzalez, S. Muller, D. Baulcombe, P. Puigdomenech, Evolution of NBS-LRR gene copies among Dicot plants and its regulation by members of the miR482/2118 superfamily of miRNAs. Molecular plant 8, 329 (Feb, ).
11. P. V. Shivaprasad et al., A microRNA superfamily regulates nucleotide binding site-leucine-rich repeats and other mRNAs. The Plant cell 24, 859 (Mar, ).
12. ·H.S. Guo, Q. Xie, J.F. Fei, and N.H. Chua, MicroRNA directs mRNA cleavage of the transcription factor NAC1 to downregulate auxin signals for arabidopsis lateral root development. The Plant cell 17, 1376 ()
.13. J.J. Wang, and H.S. Guo, Cleavage of INDOLE-3-ACETIC ACID INDUCIBLE28 mRNA by microRNA847 upregulates auxin signaling to modulate cell proliferation and lateral organ growth in Arabidopsis. The Plant Cell 574 ().
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